主人公のカモメ、ジョナサン・リヴィングストンは、他のカモメ達が餌をとるために飛ぶことに対して、飛ぶという行為自体に価値を見出してしまう。
そしてその奇行ゆえに仲間から異端扱いされ、群れを追放されてしまう。
それでも速く飛ぶ訓練をやめないジョナサンの前に二匹の光り輝くカモメが現れ、より高次の世界へと導かれる。
「目覚めたカモメ達」の世界のなかでジョナサンはより高度な飛行術を身につけ、長老チャンから「瞬間移動」を伝授される。
そしてある日、弟子を連れて下界に降り、カモメの人生は飛ぶことにあるという「思想」を広めようと試みるが、下界のカモメからは悪魔と恐れられるようになる。