2104年、宇宙船コヴェナントは冷凍休眠中の二千人の入植者とともに人類の新天地となる惑星に向けて航行している。船に故障が発生し、船長のブランソンは死亡。
乗組員の一部が休眠から覚める。メカニックらが船の修理をしている最中、近くの惑星から人間が発信したと思しき信号を受信する。
科学者数名とアンドロイドのウォルター、武装した護衛部隊が信号の発信源を調査するため着陸船で惑星に降下する。
地表では麦などの地球由来の植物が自生しているが、動物や人間の姿は全く確認できない。2名の護衛部隊が謎の胞子に感染する。
科学者のファリスは、感染者を隔離するため生物学者のカーリーンとともに彼等を着陸船の中に 閉じ込める。感染者の背中を突き破ってエイリアン（ネオモーフ）が出現し、
カーリーンを食い殺す。ネオモーフを相手に銃器で応戦するファリスだが着陸船は爆発で大破し、彼女も爆発に巻き込まれ死亡する。
惑星を脱出する術を失った調査隊は無線でコヴェナントに救助を要請する。調査隊はプロメテウスに搭乗していたアンドロイド、デイヴィッドに遭遇する。
デイヴィッドはおびただしい数のエンジニアの死体が散乱する地帯を抜け、自身の研究施設に調査隊を案内する。グループからはぐれた調査隊の一人がネオモーフに襲われ
死亡する。その際隊長のオラムは、デイヴィッドがネオモーフを飼い慣らしている様子を目撃する。デイヴィッド はオラムを、フェイスハガーの卵が培養されている
部屋に連れていき、そこで彼はエイリアンの宿主とされてしまう。オラムの体内からエイリアン（プロトモーフ）が誕生する。
研究施設内を調査する科学者ダニエルズ達は、デイヴィッドが行ってきた実験の真相を突き止める。デイヴィッドは惑星の住人エンジニアを黒い液体を利用し殲滅させ、
その後も遺伝子操作を繰り返し様々な生物を創造していた。彼とともにこの惑星に生きてたどり着いた唯一の人間であるエリザベスを宿主として、
デイヴィッドはエイリアンの種族を創り出した。デイヴィッドは信号を発信して、更なる実験対象となる生身の人間がこの惑星に訪れるのを待っていたのであった。
救助にた めに惑星に降下してきたコヴェナントだったが、成人サイズに成長したプロトモーフが現れ複数の隊員が犠牲となる。